2016年至2019年，“探索一号”考察船在马里亚纳海沟南部挑战者深渊水深6980~10911m的11个沉积物采样站位采集到了大量具有磁性的原生动物——深渊有孔虫 R. bilocularis。R. bilocularis能响应南北极交替变化的外加磁场而被动旋转定向，与已知的磁性微生物的特征相似。由于前人对于原生动物中磁性矿物的特征和来源知之甚少，中国科学院深海科学与工程研究所彭晓彤研究员团队采用小型化原子磁力仪、低温磁测系统、同步辐射X硬射线计算机断层扫描、纳米二次离子质谱等显微原位分析手段对R. bilocularis开展了生物磁学和生物矿化方面的研究。结果表明R. bilocularis的磁性来源于其体内废物球组织中散布的微米级的被有机质膜包裹的多孔状八面体磁铁矿（图1）。现有的证据表明，R. bilocularis中的磁铁矿可能为生物成因。这是第一个来自深渊环境的磁性原生动物的报道，为地球极端环境中的生物磁学的研究打开了一个新的窗口。
图1 有孔虫R. bilocularis的磁铁矿。(a) LM（光学显微镜）图像显示R. bilocularis具有铁锈色外壳。(b) LM图像显示用孟加拉玫瑰红染色的R. bilocularis腔室的新鲜球形组织stercomata（废物球）和被染呈褐红色的原生质。(c) 来自挑战者深渊的R. bilocularis树脂薄片的SEM（扫描电镜）图像显示有孔虫外壳（s）内密集分布的废物球（b），磁铁矿（m）包含在废物球中。(d) 图(c)中白色矩形所示区域被放大的SEM图像，磁铁矿（m）包含在黄框内的废物球（b）中，拉曼分析位置用红点标记。(e) R. bilocularis的NanoSIMS（纳米二次离子质谱）元素分布图，蓝色=Si；绿色=Fe；红色=Ti。(f) 含磁铁矿的废物球的拉曼光谱面分析。666 cm-1、538 cm-1、304 cm-1（红色）和1367 cm-1、1582 cm-1（蓝色）分别表示废物球中的磁铁矿和有机碳。(g-i) 从R. bilocularis中分离的磁铁矿的扫描电镜二次电子图像，显示磁铁矿具有自形的八面体晶型和多孔状结构，L=含碳膜。(j) 图1g中包裹磁铁矿的含碳膜被放大的SEM图像。L=含碳膜，M=磁铁矿。(k) 图1j中白色矩形区域的元素分布图，绿色=C；红色=Fe。比例尺a, b = 50 μm, c = 20 μm, d, e = 8 μm, f–i = 2 μm, j, k = 0.5 μm。
（1）有孔虫对磁场的响应
该研究中观察到大量的R. bilocularis在外加磁场的作用下表现出不同程度的被动响应。基于1000个R. bilocularis的磁铁矿的富集实验结果显示每个有孔虫平均含磁铁矿1020 ng。使用小型化原子磁力仪对31个R. bilocularis的单细胞磁偶极矩（M）进行测试，结果显示其范围为1.10×10-14~1.51×10-11 J/T。根据有孔虫的M平均上限值计算，其磁能与热能的比值率MB/kBT为9.974×104。
（2）有孔虫磁铁矿的特征
R. bilocularis的细胞内含有多个废物球（图1a, b）。扫描电子显微镜（SEM）、光学显微镜（LM）和共聚焦激光扫描显微镜（CLSM）的观察显示废物球中散布多个大小不等的微米级颗粒（图1c, d; 图2c）。这些颗粒呈八面体，具多孔状结构（图1g-i）。二次离子质谱（NanoSIMS）和基于SEM的能量色散X射线光谱（EDX）显示，这些颗粒主要由Fe和O组成（图1e）。拉曼光谱分析进一步表明它们是磁铁矿颗粒且被脂质膜包裹（图1g, j, k; 图3）。这与同步辐射相位衬度分析的结果一致，该实验显示废物球内含完整的多孔状磁铁矿（图2e）。因此，有孔虫的磁性明显来自于这些微米级的磁铁矿颗粒。
图2 R. bilocularis的废物球的同步辐射X硬射线计算机断层扫描。(a) 废物球的透射光显微照片。废物球(b)被放置在有磁铁矿标准样品(m1)的金属针尖(n)上，并用金颗粒(g)标记。(b) 图2a中的绿色方框区域的SEM-EDX分析表征废物球的元素分布。废物球含磁铁矿（m）和金红石（红点位置）。(c) 基于同步辐射X射线计算机断层扫描（NanoCT）分析的有孔虫废物球（图2a中的红框范围）的相位衬度图像。有孔虫磁铁矿（m）的吸光度与标样磁铁矿（m2）相似且小于金颗粒（g）。(d) 图c中m标记的磁铁矿的阈值分割三维重建图像。(e) 图2d中蓝色线所示截面的三维重建图像显示了磁铁矿内部的多孔状结构。图c-e的比例尺= 1 μm，其他=10 μm。
图3 R. bilocularis废物球中的磁铁矿(m)被脂类膜包裹。(a) 废物球的反射光显微照片。(b) 苏丹IV染色的废物球的CLSM图像，脂类显红色。(c) 鬼笔环肽染色的废物球的CLSM图像，肌动蛋白显绿色。(d) DAPI染色的废物球的CLSM图像，DNA显蓝色。(e) 图b-d的耦合图像。一个被脂类膜包裹的磁铁矿颗粒被苏丹IV染呈红色。(f, g) 耦合图像显示被脂类膜包裹的磁铁矿颗粒被苏丹IV染呈红色。磁铁矿用箭头和m标记。比例尺f = 5 μm，g = 10 μm，其他= 2.5 μm。
（3）比较有孔虫磁铁矿与沉积物磁铁矿
有孔虫废物球中的磁铁矿与周围深渊沉积物中的磁铁矿有以下四点主要区别。首先，有孔虫磁铁矿通常具有八面体晶型和多孔状结构（图1g-i），而环境沉积物中的磁铁矿形状不规则、表面光滑、颗粒较大。第二，有孔虫磁铁矿颗粒被有机物包裹，而周围沉积物中的磁铁矿颗粒不具有这一特征（图1e-k）。第三，有孔虫磁铁矿的EDX分析表明其不含包裹体，而来自沉积物的磁铁矿中存在硅酸盐类、氧化镁类和铬铝氧化物类包裹体，含有包裹体是热液和岩浆磁铁矿的共同特征。第四，低温磁性测量系统（MPMS）得出的有孔虫磁铁矿的低温转变温度（104 °K）低于来自沉积物的磁铁矿（111 °K）。
（4）有孔虫磁铁矿的来源
非生物成因磁铁矿的多孔状结构一般发生在磁铁矿赤铁矿化过程中，或者是在固相还原赤铁矿形成磁铁矿的过程中。R. bilocularis中的磁铁矿不含赤铁矿，因此，与R. bilocularis磁铁矿相关的多孔状结构不可能来自于磁铁矿的风化或赤铁矿的还原过程。R. bilocularis磁铁矿的八面体结构与沉积物中磁铁矿的不规则形状明显不同，这也表明它们可能有不同的来源。由于有机物的参与而形成具有多孔结构的矿物也是生物诱导成矿的一个共同特点，SEM-EDX分析显示多孔状结构的形成可能是由于有机物参与磁铁矿成矿过程形成的。R. bilocularis的磁铁矿与周围沉积物中的磁铁矿之间的差异表明前者可能是在有孔虫体内产生的。有孔虫的磁铁矿被脂质膜包裹，且具有与趋磁细菌产生的生物磁铁矿相似的低温转变温度。这些间接证据表明了有孔虫的磁铁矿可能是生物成因的。R. bilocularis内部细菌的高通量测序表明其体内不含趋磁细菌。大约0.09%的序列与铁还原细菌Shewanella sp.相似，这些序列与从深海沉积物中分离出来的Shewanella piezotolerans WP3有94.47%的相似性。但是由S. piezotolerans WP3合成的磁铁矿通常直径为4-8 nm，明显小于R. bilocularis，因此，在R. bilocularis中发现的磁铁矿颗粒不可能是纯细菌来源的。
图4 R. bilocularis磁铁矿成因的概念模型。1）有孔虫摄食含有铁氧化物（Fe3+）的沉积物。2) 铁还原细菌Shewanella sp. 将Fe3+还原为Fe2+。3) Fe2+被转移到废物球中。4) 形成含有机物的多孔状磁铁矿。红色多边形代表包裹磁铁矿的有机质膜。
生物控制的矿化作用通常会产生形态单一、化学纯度高、成链排列的磁铁矿，而生物诱导的矿化作用（BIM）会产生大小不等、形态各异、非链排列的磁铁矿。根据有孔虫磁铁矿脂质膜的存在，以及上述其晶体形态和化学特征，该研究认为其很可能是通过BIM在细胞内的微环境中形成的（图4），不过不能完全排除磁铁矿可能是来自周围沉积物的可能性。不论R. bilocularis中的磁铁矿是生物成因的还是来自于周围的沉积物，它们对磁场的被动响应使它们成为在深渊环境第一种被报道的磁性原生动物。虽然R. bilocularis中的磁能也比外部热能大，但这并不意味着这些有孔虫一定具有趋磁能力。R. bilocularis中的磁铁矿是否具有生理功能仍然是未知的。也许，这些有孔虫可能利用磁铁矿来感知地球的磁场或者调整细胞内的铁平衡。下一步需要进行原位实验和分子生物学实验工作来验证这些可能性。
这一研究成果近期在国际知名地学期刊Geochemical Perspectives Letters在线发表，第一作者为杨浩博士研究生，通讯作者为彭晓彤研究员。共同作者来自中科院深海科学与工程研究所、英国国家海洋中心，加拿大阿尔伯塔大学、中科院地质与地球物理研究所、中科院高能物理研究所和中科院苏州生物医学工程技术研究所。
主要参考文献
Yang, H., Peng, X.*, Gooday, A.J., et al. (2022) Magnetic foraminifera thrive in the Mariana Trench. Geochemical Perspectives Letters. 21, 23–27. https://doi.org/10.7185/geochemlet.2212
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